Geographic variation, allometry, and sexual dimorphism explored in the skull of the wide-ranging Lutra lutra: a 3D geometric morphometric approach

The Eurasian otter (Lutra lutra) is a semi-aquatic mustelids belonging to the subfamily Lutrinae. Otters are mainly piscivorous, but, amphibians, crustaceans, birds and small mammals may also be present in its diet. The Eurasian has the widest range among the 13 otter species, occurring across Eurasia and in North Africa. Inside its range, twelve subspecies have been described. The genetic variability of this species has been studied above all in Europe, while for the Asian populations there are no genetic studies. The study of geographic variation in skull morphology of wide-ranging species can allow to identify highly divergent populations that could represent Evolutionarily Significant Unit (ESU) in need of specific conservation needs. Here I examined 387 otter skulls belonging to 10 subspecies and 296 sampling localities across most of the range. By using photogrammetry and surface scanner, 3D models were obtained for each skull. In this thesis I used geometric morphometrics on 3D models of otter skulls specifically to: 1) Explore any pattern of Sexual Size Dimorphism and Sexual Shape Dimorphism and identify potential drivers 2) Explore geographic variation in both skull shape and size to identify the degree of divergence of subspecies and divergent and isolated populations that may represent ESU 3) identify potential drivers of the observed shape changes I found that sexual dimorphism, both in the size and shape of the skull, can vary from population to population in response to different selective pressures. As in the case of Sweden, where sexual dimorphism follows a latitudinal gradient. Results suggest this pattern is related to both sexual selection and availability and composition of feeding resources, that in turn could affect competitive interactions between males and females. My results evidenced highly divergent populations both in Europe (i.e. Ireland and Great Britain), and in Asia (i.e. Sri Lanka). In Great Britain, the variations observed in the shape of the skull were correlated both with diet and climate. I found that otters living along the coasts and feeding on marine prey have a different skull compared to those living in the mainland and feeding on freshwater prey. By exploring the degree of phenotypic divergence among subspecies I found that the subspecies L. l. nair is highly divergent in both size, shape and allometric trajectories. This subspecies occurs in the tropical island of Sri Lanka and in a small portion of South East India, isolated from other Eurasian otter populations and in areas particularly at risk for climate change. According to my results, this subspecies should deserve further molecular analyses to assess gene flow with other populations. However, being a small and isolated population at risk of global warming impacts, according to my results it should be considered an Evolutionary Significant Unit (ESU). At the opposite, the subspecies L.l. kutab and L. l. monticulus did not show any significant divergence from the nominal subspecies L. l. lutra, suggesting the need for the revision of their taxonomic status. In conclusion, this research project evidenced different patterns of divergence or no divergence in some populations and subspecies of Lutra lutra, on which future studies should primarily focus, and claim for assessing the phylogenetic relationships among populations across the species range. The thesis is organized in a general introduction, three chapters, each including either papers published in peer review journals (Chapter 1 and 2), one paper in preparation (Chapter 3), and general conclusions summarizing the outcomes of my research project

La lontra eurasiatica (Lutra lutra) è un mustelide semi-acquatico appartenente alla sottofamiglia Lutrinae. Le lontre sono principalmente piscivore ma nella loro dieta possono essere presenti anche anfibi, crostacei, uccelli e piccoli mammiferi. Tra le tredici specie descritte di lontre, la lontra euroasiatica presenta il più vasto range di distribuzione, con popolazioni presenti in gran parte dell’Eurasia e in Nord Africa. All'interno del suo areale sono state descritte dodici sottospecie. La variabilità genetica di questa specie è stata studiata soprattutto in Europa, mentre per le popolazioni asiatiche non esistono studi genetici. Lo studio delle variazioni morfologiche del cranio in specie con ampia distribuzione può consentire l’identificazione di popolazioni altamente divergenti che potrebbero rappresentare Unità Evolutivamente Significative (ESU), che necessitano di specifici programmi di conservazione. Qui ho esaminato 387 crani di lontra appartenenti a 10 sottospecie e 296 località di campionamento provenienti da gran parte dell'areale. Utilizzando la fotogrammetria e scanner di superficie, sono stati ottenuti modelli 3D per ciascun cranio. In questa tesi ho utilizzato la morfometria geometrica sui modelli 3D di crani di lontra , nello specifico per : 1) Esplorare variazioni nel dimorfismo sessuale nelle dimensioni e nella forma e identificare potenziali driver 2) Esplorare la variazione nella forma e nelle dimensioni del cranio tra sottospecie e aree geografiche geografica e identificare le popolazioni altamente e divergenti e isolate che possono rappresentare l'ESU 3) identificare potenziali driver dei cambiamenti di forma osservati. Ho scoperto che il dimorfismo sessuale, sia nelle dimensioni che nella forma del cranio, può variare da popolazione a popolazione in risposta a diverse pressioni selettive. Come nel caso della Svezia, dove il dimorfismo sessuale segue un gradiente latitudinale. I risultati suggeriscono che questo schema è correlato sia alla selezione sessuale che alla disponibilità e composizione delle risorse trofiche. I miei risultati hanno evidenziato popolazioni altamente divergenti sia in Europa (per esempio Irlanda e Gran Bretagna), sia in Asia (per esempio Sri Lanka). In Gran Bretagna le variazioni osservate nella forma del cranio sembrano essere correlate sia alla dieta che al clima. Ho scoperto che le lontre che vivono lungo le coste e si nutrono di prede marine hanno un cranio diverso rispetto a quelle che vivono sulla terraferma e si nutrono di prede d'acqua dolce. Esplorando il grado di divergenza fenotipica tra le sottospecie ho scoperto che la sottospecie L. l. nair è molto differente in termini di dimensioni, forma e traiettorie allometriche. Questa sottospecie vive nell'isola tropicale dello Sri Lanka e in una piccola porzione dell'India sudorientale, isolata da altre popolazioni di lontre eurasiatiche e in aree particolarmente a rischio di cambiamento climatico. Secondo i miei risultati, questa sottospecie dovrebbe meritare ulteriori analisi molecolari per valutare il flusso genico con altre popolazioni. Tuttavia, essendo una popolazione piccola e isolata a rischio di impatti del riscaldamento globale, secondo i miei risultati dovrebbe essere considerata un'Unità Significativa Evolutiva (ESU). Al contrario, le sottospeci L.l. kutab e L.l. monticulus non mostrano alcuna differenza significativa dalla sottospecie nominale L. l. lutra, suggerendo la necessità di una revisione del loro status tassonomico. In conclusione, questo progetto di ricerca ha evidenziato diversi modelli di divergenza o nessuna divergenza in alcune popolazioni e sottospecie di Lutra lutra, su cui gli studi futuri dovrebbero concentrarsi principalmente per meglio comprendere relazioni filogenetiche tra le popolazioni in tutto l’areale delle specie. La tesi è organizzata in un'introduzione generale, tre capitoli, ciascuno comprendente articoli pubblicati su riviste peer review (Capitolo 1 e 2), un articolo in preparazione (Capitolo 3) e conclusioni generali che riassumono i risultati del mio progetto di ricerca